康寧漢最為人所知的事績是他是第二次世界大戰同盟國的夜間戰鬥機的空戰王牌(擊敗五架以上敵機)之一,戰後他也是知名的民航機試飛員。他在18歲時加入皇家空軍後備隊學習飛行,之後在德哈佛蘭飛機公司擔任初級試飛員。他的服役單位,第604大隊,於1939年在英國參戰之前整編完成,並於次年全部換裝布里斯托廠的布倫海姆式夜間戰鬥機。於1940年底,第604大隊首先換裝了配備有雷達的布里斯托廠的英俊戰士夜間戰鬥機。康寧漢因此淬煉出完美的夜戰技巧,對戰爭期間和戰後的皇家空軍頁獻良多。於1940年11月20日,康寧漢和他的雷達操作員菲立普森達成了世界上第一次電達輔助的夜間空戰勝利,擊落了容克斯88型轟炸機。他也得到一個暱稱「貓眼康寧漢」,其實他本人並不喜歡,不過當時空軍部的官員為了保護空載攔截雷達的機密愈久愈好,反而大力宣傳這個名號。他們甚至說康寧漢吃了一大堆紅蘿蔔,強化了他本來就優於常人的視力,所以能在夜間見物。於1942年,他擔任一個蚊式夜間戰鬥機的大隊長。於1944年,以27歲的年齡,升為聯隊長。他擊落的廿架飛機中,其實只有一架是在夜間打下來的,其它時機都是在白天或是壞天氣。他大部份的空戰勝利都是和雷達操作員朗思利達成,他們是第二次大戰時同盟國最成功的夜間戰鬥機組員。
他在戰後成為德哈佛蘭公司的首席試飛員,協助及領導公司進入噴射機的新紀元,試飛了曉燕號D.H.108實驗機,以及一系列雙噴射引擎戰鬥機,包括:吸血鬼式戰機、毒液式戰機、海上雌狐D.H.110大型艦載機等。於1948年3月23日,他駕駛吸血鬼式戰機創下新的世界升限記錄:59,446英呎。一年之後,於7月27日,他又完成德哈佛蘭公司彗星號的首航,是世界上第一架噴射客機。於1962年,他又領導三叉戟號的飛試工作,是世界上第一架三噴射引擎客機。因為他在噴射運輸機的傑出表現和先驅工作,康寧漢於1955年獲頒哈蒙國際獎。他一輩子都貢獻於航空業,於1980年退休。